Первые Ту-160 поступили в апреле 1987 года в 184-й гв.ТБАП, находившийся в Прилуках на Украине. Уже через три месяца, 1 августа, экипаж командира полка В.Гребенникова выполнил первый в части пуск Х-55. За ним последовали и другие экипажи, причем тактические и реальные пуски выполнялись достаточно часто, зримым подтверждением чему были не только записи в летных книжках, но и штабеля ракетных контейнеров у склада. В ходе боевой учебы с одного из самолетов отстреляли 7 ракет, другие «борта» имели на счету по 3-4 пуска. Новый командир полка В. Горголь со всем основанием заявлял, что «по боевой мощи мой полк на Ту-160 перевешивает все остальные вооруженные силы на Украине». За освоение комплекса один из наиболее титулованных в ДА 184-й гв. орд. Красного Знамени Полтавско-Берлинский ТБАП в 1988 году был награжден орденом Ленина, что стало единичным случаем в ВВС послевоенного времени.

В эксплуатации ракетного комплекса внедрили ряд новшеств, способствовавших повышению боевой готовности. Так, если прежде в ДА все ракеты находились на специальных базах и по команде вывозились на площадки подготовки (ППР), где и происходило их снаряжение и проверки, то для Х-55 предусмотрели хранение подготовленного к подвеске 1-го боекомплекта тут же на стоянке, в бетонированном укрытии, отрытом в земляной обваловке вокруг стоянки, откуда они за считанные минуты подавались к самолету. В несколько минут укладывалась и проверка аппаратуры ракет с помощью средств встроенного контроля. Компактные Х-55 выгодно отличались малым весом и размерами - при необходимости ракету к самолету мог подкатить и один человек (для предыдущих ракет солидного «тоннажа» для этого требовался «общий сбор» техников эскадрильи). Однако сложность оборудования и большие объемы подготовок требовали и немалых трудозатрат - на час полета Ту-160 приходилось 67 чел.∙час наземного обслуживания.

Подвеска ракеты Х-55 в отсек Ту-95МС

Возможности ПВО при перехвате маловысотных крылатых ракет, особенно при их массовом применении, к середине 80-х г.г. оценивались весьма небольшими - так, одной из наиболее эффективных мер представлялся заградительный зенитный огонь. Обороняющаяся сторона оказывалась поставленной перед задачей своевременного перехвата самих ракетоносцев до «разделения целей», что было более чем проблематичным - самолеты следовало обнаружить еще до выхода на эти рубежи, навести на них истребители (требовавшие дозаправки или использования вынесенных аэродромов) и загодя провести перехват.

Предполагалась постройка ста Ту-160 (столько же, сколько запланировали получить В-1 американцы). Однако перестроечная «разруха», последовавшие хозяйственные и экономические проблемы, а за ними и развал Советского Союза ограничили число поступивших в 184-й ТБАП самолетов 21 единицей (2 из них принадлежали к машинам раннего выпуска, быстро утратили ресурс и не числились среди боеготовых). По договору об ограничении стратегических наступательных вооружений, подписанному в июле 1991 года, число крылатых ракет воздушного базирования (к таковым относились ракеты с дальностью более 600 км, т.е. Х-55 и Х-55СМ), которыми мог располагать СССР, составляло 1440. Договором тщательно прописывались многие детали: так, для каждого ракетоносца Ту-95МС устанавливалась квота в 8 ракет и, соответственно, БЧ к ним с общим числом 672 штуки.

С распадом СССР оказалось, что на территории России осталась лишь малая часть прежних авиационных стратегических сил - два десятка ТУ-95МС в Моздоке. Сохранить единую стратегическую группировку Вооруженных Сил не удалось, к тому же в ходе дележа выяснилось, что дислоцированный на Северном Кавказе полк формально является подчиненным оставшейся на Украине авиадивизии, само наименование которой теперь звучало насмешкой - 106-я ТБАД имени 60-летия СССР! Все остальные ракетоносцы вместе с ракетами и ядерными боезарядами оказались в Казахстане и на Украине, где находились, соответственно, 40 ТУ-95МС в Семипалатинске, 25 - в Узине и 21 Ту-160 - в Прилуках. Вместе с самолетами на украинских базах оставались 1068 ракет типа X-55.

Очевидно, что ни Казахстану, ни Украине ракетоносцы были не нужны — об этом в открытую заявлялось их министерствами обороны, считавшими, что «им и летать некуда, к тому же нет средств на их обслуживание» (содержание в боеготовности одного Ту-95МС в год обходилось в 215 тыс. долларов). О боевой подготовке речь тем более не шла, ввиду отсутствия подготовленных полигонов (а вскоре - и летчиков), сами же носители полетных заданий к ракетам загодя были вывезены в Россию.

С Казахстаном удалось договориться достаточно быстро, обменяв тяжелые бомбардировщики на предложенные российской стороной истребители и штурмовики. К 19 февраля 1994 года все Ту-95МС были перегнаны на дальневосточные аэродромы, где ими были оснащены 182-й и 79-й ТБАП. Переговоры с Украиной тянулись долго, и казалось, никогда не кончатся. В конечном итоге в счет долгов за газ украинской стороной были переданы 3 Ту-95МС и 8 Ту-160, перелетевшие в Энгельс к февралю 2000 г. Вместе с ними договором предусматривалась передача 575 крылатых ракет (по другим сообщениям, в это число входили только 114 Х-55, прочие были Х-22). Остальные машины ожидала печальная участь - согласно договору СНВ, Украина к декабрю 2001 года должна  была избавиться от стратегических бомбардировщиков, и они пошли на слом вместе с оставшимся вооружением.