К этому времени вооружение из четырех пулеметов уже представлялось недостаточным, учитывая появление на вооружении в разных странах цельнометаллических бомбардировщиков. Еще в 1934 г. было подготовлено задание F.5/34 на истребитель с восемью пулеметами. Однако наибольшее влияние на концепцию "Спитфайра" оказало задание F.10/35 на истребитель-перехватчик, под требования которого и был, в основном, подогнан "тип 300".

Задание F.10/35 по сравнению с F.37/34 резко снижало требуемую продолжительность полета (а с ней и запас горючего), бомбовая подвеска в нем отсутствовала, а вооружение состояло из 6-8 пулеметов калибра 7,69 мм ("Виккерс MkV" или "Браунинг"). В итоге самолет приобрел четкую оборонительную ориентацию как перехватчик, способный вести воздушный бой и с истребителями, и с бомбардировщиками.

В июне 1935 г. в Фарнборо провели серию продувок в аэродинамической трубе моделей, выполненных в масштабе 1:24, подбирая наивыгоднейшую конфигурацию оперения, в результате чего несколько приподняли стабилизатор по сравнению с первоначальным проектом. Вторым важным изменением стало внедрение вместо испарительного охлаждения радиаторов эжекторного типа, разработанных Ф. Мередитом. Переход с применения в качестве охлаждающей жидкости воды на смесь на основе этиленгликоля позволил полностью снять вопрос о перегреве двигателя, обеспечив надежную и мощную систему охлаждения. Все эти коррективы были внесены в проект к августу 1935 г. В конце лета на заводе в Вулстоне начали строить первый опытный образец.

Самолет вызывал большой интерес у военных. В "программе F" расширения и модернизации королевских ВВС уже была запланирована постройка 300 истребителей-монопланов "Супермарин".

18 февраля 1936 г. сборку опытного самолета с номером К5054 закончили, и провели первые запуски двигателя. Фирма "Супермарин" бралась к концу марта провести заводские испытания, к концу апреля - государственные, а в сентябре 1937 г. собиралась начать серийное производство. На самом деле, ни один из этих сроков не был выдержан, и самолет с самого начала стал отставать от шедшего почти параллельно истребителя "Харрикейн", сконструированного на фирме «Хоукер» не менее авторитетным конструктором Сиднеем Кэммом.

Первый опытный "Спитфайр" в исходном виде в ААЕЕ (Мартлшем-Хис) в апреле 1936 г. Обратите внимание на руль поворота с роговым компенсатором

Первый полет будущего «Спитфайра» осуществил шеф-пилот концерна "Виккерс" Дж.Саммерс 6 марта. После первой серии испытаний, проведенной Саммерсом и испытателем фирмы "Супермарин" Дж.Пикерингом, в конструкцию внесли некоторые изменения - уменьшили роговой компенсатор руля поворота, опустили воздухозаборник карбюратора и усилили капот (последний вибрировал в полете). Интересно, что К5054 был отшпаклеван, окрашен и отполирован представителями фирмы "Роллс-Ройс" по технологии, использовавшейся на ее автомобилях. Этот трудоемкий и дорогостоящий процесс обеспечил истребителю отличное качество всех поверхностей.

К этому времени машина получила собственное имя - "Спитфайр" (в буквальном переводе - "плюющийся огнем". Впрочем, в английском языке это словосочетание имеет также значение "злюка", "вспыльчивый").

После всех доработок конструкторам удалось, наконец, "дожать" скорость "Спитфайра" до 560 км/ч, что делало его вполне конкурентоспособным с "Харрикейном". 26 мая самолет передали в испытательный центр в Мартлшеме для опробывания военными летчиками. К этому времени на нем уже стоял мотор "Мерлин" С мощностью в 990 л.с. Испытания в Мартлшеме шли до 16 июня.

В целом, самолет встретили очень хорошо, указав лишь на незначительные дефекты, такие, как искажение обзора криволинейным ветровым козырьком, отсутствие звуковой сигнализации о выпуске шасси, неудобство некоторых лючков и т.п.

3 июня министерство авиации заказало у фирмы "Супермарин" первую партию из 310 истребителей. 27-го "Спитфайр" впервые продемонстрировали публично, объявив его самым быстроходным боевым самолетом мира. 8 июля машину показали королю Эдуарду VIII, посетившему Мартлшем.

Тем временем доводка машины продолжалась. Упростили щитки шасси, .оставив часть колеса в убранном положении неприкрытой (что не повлияло на летные характеристики), попробовали трехлопастной металлический винт "Фэйри-Рид" (но вернулись опять к двухлопастному деревянному), поставили усовершенствованный двигатель "Мерлин" F (1050 л.с). К декабрю на К5054 смонтировали вооружение и радиостанцию, и опробовали их в воздухе. В январе 1937 г. хвостовой костыль заменили колесиком "Данлоп" (попробовав два варианта узла). К5054 использовался для опробывания различных нововведений до сентября 1939 г., когда был разбит в катастрофе.

На образец серийного "Спитфайра" в августе 1936 г. министерство авиации выдало задание F.16/36. В нем появились новые требования, которые учли в рабочих чертежах для массового производства. Заданная максимальная скорость поднялась до 725 км/ч, что потребовало увеличить жесткость крыла. При испытании опытного самолета на пикировании при подобных скоростях возникали признаки флаттера. Ответом на это стали изменения в конструкции лонжерона и утолщение обшивки на передней кромке крыла. Это подняло вес всего на 9 кг, зато увеличило жесткость на кручение примерно на 40%. Увеличили также запас горючего. Кроме того, фирма по собственной инициативе переработала конструкцию, в наибольшей степени приспосабливая ее к массовому производству. Широко внедрялись литые, штампованные и прессованные детали. Маленькое КБ (у Митчелла имелось менее 90 человек) ухитрялось вести всю эту работу параллельно еще с двумя проектами.